Старший из четверых сыновей боярина князя В. И. Оболенского-Косого от первого брака. Впервые упоминался под 1446 г., когда великий князь Василий II Васильевич142562 был схвачен и ослеплен мятежным галицким князем Дмитрием Юрьевичем Шемякой142017(18) июля 1453, заточившим его с детьми в Угличе.

Оболенский-Стрига с удельными князьями ряполовскими Иваном, Семеном Хрипуномвтор. пол. XV, Дмитриемсер. XV Ивановичами, И. Глебовым-Ощерой?1486 и другими верными сторонниками великого князя «начаша мыслити, как бы князя великого выняти» из заточения, но Галицкому князю удалось раскрыть этот замысел, и заговорщикам пришлось бежать за Волгу, на Белоозеро. Шемяка послал туда войско, но рать под командой Оболенского-Стриги и ряполовских князей разгромила его в устье р. Молога. Однако время похода на Углич было упущено, и Оболенский-Стрига с остальными сторонниками Василия II решили пробираться в Литву. Там уже собралась большая группа князей и бояр — противников Шемяки — во главе с удельным воровским князем Василием Ярославичем и Оболенский-Стрига примкнул к ним. Соединившись в местечке Пацыня, союзники двинулись к Угличу. В дороге к ним пришло известие, что великий князь освободился из заключения и собирает войско, чтобы силой вернуть себе престол. Верные ему князья пошли к нему на помощь, соединились с ним под Угличем и дальнейший поход уже совершали сообща.

В апреле 1449 г. служил воеводой в Костроме и вместе с воеводой Федором Басенком отразил нападение на город Шемяки, снова открывшего военные действия против Василия II. В январе 1456 г., когда великий князь пошел на Новгород Великий, Оболенский-Стрига сопровождал его и был послан вперед, на Старую Руссу, захватил город врасплох, взял здесь большую добычу и отправил ее под охраной почти всех своих людей к главному войску, а сам с небольшим отрядом двинулся дальше. Неожиданно он наткнулся на 5-тыс. войско, высланное новгородцами против великокняжеской рати. Оболенский-Стрига не отступил и, т. к. в рукопашном бою схватиться мешали плетни и сугробы, приказал своим воинам убивать под новгородцами лошадей. Благодаря точному исполнению отрядом его приказаний новгородцы пришли в смятение, ряды их расстроились, и москвичи одержали полную победу, взяв в плен посадника Михаила Ивановича Тучу и истребив большое количество противника.

В 1458 г. Оболенский-Стрига участвовал в походе на Вятку, а в 1460 г., по просьбе псковичей, был назначен великим князем наместником в Псков. В марте псковичи торжественно посадили его на княжение и «даша ему всю княжюю пошлину...» В Пскове Оболенский-Стрига проявил себя настолько хорошо (например, добился заключения выгодного для его жителей мира с Ливонским орденом), что впоследствии псковичи не раз просили его опять к себе на наместничество. В 1462 г. он был отозван из Пскова.

В 1462– 1478 гг. присутствовал как боярин на докладе Ивану III14621505 поземельных дел. В 1467 г. вместе со служилым царевичем Касимом-Трегубом ходил на Казань, но на Волге их встретило сильное войско хана Ибрагима, не позволившее московскому войску переправиться через реку, и Оболенский-Стрига вернулся не солоно хлебавши восвояси, причем осенняя дождливая и холодная погода едва не стала причиной гибели от холода, голода и болезней всей московской рати.

Ок. 1463– 1468 гг. наместник в Ярославле, где сразу же стал активно вмешиваться в структуру землевладения и класса феодалов ярославской земли, пересматривая ее в интересах московского правительства. Фактически Оболенский-Стрига создал на ярославских землях новую систему служилого землевладения, тесно связанную с великим князем Московским, разрушая тем самым старую, традиционную удельно-отчинную систему землевладения ярославских князей, их бояр и детей боярских. Ярославские князья быстро превратились из суверенных удельных государей в бояр и воевод великого князя Московского. Ермолинская летопись довольно язвительно отзывается об этой политике Оболенского-Стриги , называя его Иваном Агафоновичем Сущим:

Иван III пересылал своему наместнику в Ярославле распоряжение об «отказе» крестьян, т. е. чтобы Оболенский-Стрига перезывал в Ярославской земле крестьян от их владельцев на земли великого князя, не считаясь при этом ни с интересами местных феодалов, ни с традицией, ограничивающей время перехода крестьян одним сроком в году — только в Юрьев день.

В 1470 г., когда казанцы напали на верховья р. Юг и сожгли г. Кичменга, а также разорили костромские волости, Оболенский-Стрига воевал с ними, разгромил и преследовал до р. Унжа, но догнать не смог и, опустошив земли черемисов, союзников казанских татар, вернулся в Москву.

В 1471 г. участвовал в походе Ивана III на Новгород Великий, командуя татарской конницей. В 1472 г., по получении сообщения о появлении хана Большой Орды Ахмата у границ Московского государства, был направлен на Оку. В том же году псковичи снова просили его к себе на княжение, но великий князь, сказав, что князь Стрига «у себя надоб», т. е. нужен ему самому, отказал Пскову.

В 1477/ 78 г. один из главных участников похода на Новгород. Двинулся туда по Яжелбицкой дороге и при распределении позиций для каждого полка был назначен с владимирским ополчением в передовой полк. 24 ноября получил приказ занять под командой удельного вологодского князя Андрея Васильевича Меньшого все монастыри вокруг города, чтобы новгородцы не выжгли их. Оболенский-Стрига в одну ночь, двинувшись из Бронниц, где стояла тогда великокняжеская рать, по льду Ильменьского оз. вышел к новгородским посадам и занял все окрестности города. Когда же новгородцы решили сдаться, вел с ними от имени великого князя переговоры об условиях сдачи, а после капитуляции был назначен вместе с братом Ярославом в Новгород наместником и приводил его жителей к присяге Ивану III.

В феврале 1478 г. был отстранен от должности и весной умер от моровой язвы, скосившей тогда в Новгороде тысячи людей. Перед смертью он, однако, успел отыскать и переправить в Москву все письменные договоры, когда-либо заключенные новгородцами с Литвой и литовскими князьями. Похоронен по его распоряжению в суздальском Спасо-Евфимьевом монастыре.