Старший из двоих сыновей удельного можайского князя Андрея Дмитриевича от брака со стародубской княжной литовского происхождения (Аграфеной Александровной). В 1432 г. потерял отца. Через год вступил в союз с великим князем московским Василием II Васильевичем Тёмным142562 против дяди и соперника последнего — удельного звенигородского и галицкого князя Юрия Дмитриевича13741434. Когда успеха в междоусобной борьбе добился Юрий, Иван Андреевич перешел на его сторону под предлогом, что у него «город и мать», о безопасности которых он должен радеть. С Юрием он оставался до самой смерти последнего в 1434 г.

Через год, снова оказавшись на стороне Василия II, принял участие в разгроме Василия Юрьевича Косогоок. 140048 у с. Скарятино.

В 1442 г. в Можайске сжег «хлебника-мужика», которого обвиняли в людоедстве, затем сжег жену своего боярина А. Д. Нетшина (отца будущего фаворита Ивана III Васильевича14621505 — Г. А. Дмитриева-Мамона); в 1444 г. сжег в Москве супружескую пару, обвиненную в колдовстве.

В 1445 г. дважды ходил на казанского хана Улу-Мухаммеда?1445 в составе войска Василия II. В том же году участвовал в битве с татарами у стен Спасо-Евфимьева монастыря под Суздалем, где, оглушенный сильным ударом, едва спасся от плена и, вернувшись домой, вступил в союз с галицким князем Дмитрием Юрьевичем Шемякой142017(18) июля 1453, узурпировавшим великокняжескую власть, и тверским князем Борисом Александровичем. Вскоре после этого захватил Василия II у Троице-Сергиева монастыря и участвовал в его ослеплении, за что получил от Шемяки Суздаль.

После бегства Дмитрия Шемяки в 1447 г. из Москвы подался с ним в Галич, затем в Чухлому и Каргополь, но вскоре «не захотел с Шемякою, и увернуся у него и доби челом великому князю за свою вину». Получил за это не только прощение, но еще и Бежецкий Верх впридачу, дав со своей стороны грамоту Василию II, где есть слова: А что... поймали есмя князя великого кресты и Страсти Спасовы, да казну и матери его, и его великие княгини, и Марьину Голтяевы, и нам то все отдати .

В 1448 г. получил от великого князя новую примирительную грамоту.

В 1454 г. «учал великому князю не послушен быти», отказавшись идти на татар. Тогда тот послал на него войско, но Иван Андреевич со всей семьей бежал в Литву.

В 1455 г. получил там в удел Чернигов, Стародуб, Гомель и Любеч.

В 1462 г. заключил договор с другим русским изгнанником, удельным боровским князем Иваном Васильевичем.